eng
Выпуск #4/2025
Е. А. Ковалева, Л. В. Бегунович, М. М. Коршунов
Исследование оптических свойств бактериохлорофилла а в составе фрагмента B800 светособирающего комплекса Rhodoblastus acidophilus при помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности
Исследование оптических свойств бактериохлорофилла а в составе фрагмента B800 светособирающего комплекса Rhodoblastus acidophilus при помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности
Просмотры: 969
DOI: 10.22184/1993-7296.FRos.2025.19.4.304.311
При помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности методами TD-DFT и TD-DFTB исследованы оптические свойства фрагмента B800 светособирающего комплекса 2 (LH2) Rhodoblastus acidophilus. Полученные в результате расчетов спектры поглощения как одиночной молекулы BChl a, так и оптимизированной структуры B800, состоящей из 9 молекул, качественно согласуются с экспериментальными данными. Доказано отсутствие значимых эффектов, обусловленных взаимодействием между соседними молекулами. Таким образом, спектральные особенности B800 не связаны со структурной организацией молекул пигментов. Показана важность нестационарных расчетов для корректного описания спектра поглощения BChl a.
При помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности методами TD-DFT и TD-DFTB исследованы оптические свойства фрагмента B800 светособирающего комплекса 2 (LH2) Rhodoblastus acidophilus. Полученные в результате расчетов спектры поглощения как одиночной молекулы BChl a, так и оптимизированной структуры B800, состоящей из 9 молекул, качественно согласуются с экспериментальными данными. Доказано отсутствие значимых эффектов, обусловленных взаимодействием между соседними молекулами. Таким образом, спектральные особенности B800 не связаны со структурной организацией молекул пигментов. Показана важность нестационарных расчетов для корректного описания спектра поглощения BChl a.
Исследование оптических свойств бактериохлорофилла а в составе фрагмента B800 светособирающего комплекса Rhodoblastus acidophilus при помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности
Е. А. Ковалева 1, Л. В. Бегунович 1, М. М. Коршунов 1,2
Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Россия
Институт физики им. Л. В. Киренского, Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Россия
При помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности методами TD-DFT и TD-DFTB исследованы оптические свойства фрагмента B800 светособирающего комплекса 2 (LH2) Rhodoblastus acidophilus. Полученные в результате расчетов спектры поглощения как одиночной молекулы BChl a, так и оптимизированной структуры B800, состоящей из 9 молекул, качественно согласуются с экспериментальными данными. Доказано отсутствие значимых эффектов, обусловленных взаимодействием между соседними молекулами. Таким образом, спектральные особенности B800 не связаны со структурной организацией молекул пигментов. Показана важность нестационарных расчетов для корректного описания спектра поглощения BChl a.
Ключевые слова: светособирающие комплексы, пурпурные бактерии, DFT, DFTB, TD-DFT, спектры оптического поглощения
Статья получена: 11.02.2025
Статья принята: 24.03.2025
1. Введение
Процесс фотосинтеза многие десятилетия привлекает внимание исследователей по всему миру. Ключевым этапом, обеспечивающим поступление энергии для последующих биохимических реакций, является поглощение света структурами, состоящими из пигментов, соединенных белковыми цепочками, которые называются светособирающими комплексами (LH) (см. обзорные статьи [1–3]). Периферический светособирающий комплекс LH2 пурпурных бактерий Rhodoblastus acidophilus является широко распространенным модельным объектом для исследования поглощения LH [4–6] благодаря своей относительно простой структуре с симметрией C9: 9 молекул родопин-β-D-глюкозида и 27 молекул бактериохлорофилла а (BChl a), объединенные в единую систему при помощи 18 чередующихся аминокислотных цепочек. Молекулы BChl a, в свою очередь, образуют две подсистемы: ассоциат в виде кольца из близко расположенных 18 молекул, ориентированных порфириновыми фрагментами вдоль оси симметрии структуры, и объединение 9 молекул BChl a в форме кольца с порфириновыми плоскостями, расположенными перпендикулярно оси симметрии. В спектре оптического поглощения комплекса LH2 указанным фрагментам соответствуют характеристические пики в ближней ИК-области, представляющие собой пики поглощения Qy молекул BChl a на 850 и 800 нм (соответствующие ассоциаты молекул обозначаются B850 и B800). В качестве альтернативы получившему широкое распространение QM / MM подходу предлагается разработка упрощенной модели для описания оптических свойств комплекса LH2. Целесообразно начать такую работу с описания кольца B800 ввиду его более простой структуры.
Полученные результаты могут быть в дальнейшем использованы для построения более сложных моделей и описания других частей LH комплекса.
Известно, что описание светособирающих комплексов представляет собой непростую задачу, поскольку взаимодействие между молекулами пигментов может приводить к возникновению экситонов в системе. В частности, это было ранее продемонстрировано в случае кольца B850 в структуре LH2 [7, 8]. Ранее в ходе реализации работ по созданию модели LH2 [9] возможные экситонные эффекты не принимались во внимание, поскольку возникновение коллективных возбужденных состояний в кольце B800 крайне маловероятно ввиду большого расстояния между молекулами BChl a [10]. Таким образом, сдвиг положения пика поглощения Qy в кольце B800 по сравнению с изолированной молекулой BChl a вызван, по-видимому, искажением структуры магний-порфириновых фрагментов молекул из-за взаимодействия с аминокислотным окружением. Справедливость данного предположения была исследована при помощи нестационарных (TD) расчетов в рамках методов теории функционала плотности (DFT).
2. Методы и модели расчета
В качестве основы для последующих расчетов была использована экспериментально полученная PDB структура 2FKW [11], из которой были взяты 9 молекул BChl a, образующие кольцо B800. Фрагменты окружающих его протеиновых цепочек не включались в модель, таким образом, исключалось влияние аминокислотного окружения пигментов, что делало возможным оценку взаимодействия непосредственно между соседними молекулами BChl a. Для сравнения также была рассчитана структура изолированной молекулы пигмента. Обе структуры были полностью оптимизированы до значений сил, действующих на атомы, менее 2 · 10−4 Хартри / бор. Расчеты проводились в программном пакете DFTB+ с использованием DFTB3 варианта метода DFTB, стандартного набора параметров 3OB и коррекции D3 для учета ван-дер-ваальсовых взаимодействий.
Ранее было показано существенное влияние хартри-фоковского (HF) обмена на оптические свойства BChl a [9], поэтому для TD-DFT расчетов в программном пакете VASP был выбран гибридный обменно-корреляционный функционал HSE06. Расчет проводился в периодических граничных условиях с вектором b, соответствующим экспериментальному расстоянию между молекулами в B800 (21,1 Å) и вакуумными промежутками в остальных направлениях для устранения влияния соседних ячеек. Была проведена полная оптимизация молекулы BChl a при помощи функционала GGA-PBE, после чего полученная структура использовалась для гибридных расчетов. В расчетах применялся базис плоских волн с энергией обрезания 400 эВ, а также PAW метод. Принимая во внимание большой размер элементарной ячейки, использованной для расчетов, в данном случае целесообразно проведение расчетов в гамма-точке, что позволяет сократить время расчетов без потери их точности.
В зависимости от применяемого программного обеспечения были использованы три метода расчета коэффициента поглощения. Для кольца B800 возможно проведение только TD-DFTB (нестационарная теория функционала плотности в приближении сильной связи) расчетов ввиду большого количества атомов в системе. Для изолированной молекулы BChl a проведены как расчеты в рамках формализма DFTB, так и стандартные DFT расчеты.
Расчет оптических свойств в программе VASP предполагает расчет частотно-зависимой диэлектрической матрицы. Коэффициент поглощения рассчитывается как
σ(ω) = , (1)
где ε'(ω) и ε"(ω) ‒ действительная и мнимая части диэлектрической проницаемости, ω ‒ частота.
Описанный подход основан на расчете основного расстояния системы. Для учета возбужденных состояний необходимо проведение нестационарных (TD) расчетов. Метод линейного отклика основан на решении уравнения Касиды:
Ω FI = ω2 FI , (2)
где Ω ‒ матрица отклика, зависящая от занятых и вакантных орбиталей Кона-Шэма, а также энергетической разницы между ними (ω), FI ‒ собственный вектор, получаемый при решении уравнения (2) и в дальнейшем используемый для расчета силы осциллятора.
В программном пакете DFTB+ реализованы как метод Касиды, так и вычисление эволюции электронной динамики в реальном времени [12]. Дипольный момент перехода µ зависит от напряженности электрического поля E:
µ(ω) = α E(ω), (3)
где α ‒ тензор поляризуемости. Мнимая часть следа тензора α, в свою очередь, пропорциональна коэффициенту оптического поглощения:
σ(ω) = Im Tr (α). (4)
Здесь и далее расчеты при помощи метода Касиды обозначены как TD вне зависимости от метода расчета электронной структуры, а расчеты эволюции электронной динамики обозначены как ED. Обозначение HSE06 без указания на TD расчет соответствует расчету коэффициента поглощения из частотно-зависимой матрицы диэлектрической проницаемости.
3. Результаты и обсуждение
Проведенные ранее расчеты спектра поглощения BChl a [9] показали сопоставимость результатов гибридных DFT методов и параметризованного DFTB3 при его описании. В спектре поглощения присутствуют как пики Соре около 350 нм, так и характеристические пики в Q-области. Для описания крупных ассоциатов молекул при описании более сложных моделей LH2 предпочтительнее использовать метод DFTB3 ввиду его вычислительной эффективности. В отсутствии аминокислотного окружения спектр поглощения кольца B800, состоящего из 9 молекул BChl a, идентичен спектру изолированной молекулы (рис. 1). Пик поглощения Qy расположен около 700 нм, что существенно отличается от экспериментально наблюдаемых 800 нм, подтверждая, таким образом, предположение об отсутствии значимых взаимодействий между пигментами в B800. Далее при помощи решения уравнения Касиды были получены энергии и интенсивности оптических переходов в рамках DFTB и HSE06 методов расчета электронной структуры (рис. 2).
Спектры поглощения, полученные методом TD-DFTB, согласуются с данными ED расчетов и литературными данными, что указывает на хорошо подобранные и оттестированные параметры межатомного взаимодействия, специально разработанные для воспроизведения свойств хлорофиллоподобных магний-порфириновых соединений. С целью экономии вычислительных ресурсов для кольца B800 был рассчитан только переход с наименьшей энергией, соответствующий пику Qy, так как присутствие большого количества запрещенных переходов с нулевой интенсивностью значительно замедляет расчет. Полученное значение положения пика Qy согласуется с данными, полученными другими методами (табл. 1). Таким образом, батохромный сдвиг пика Qy в спектре поглощения B800 полностью обусловлен структурными искажениями, вызванными ван-дер-ваальсовыми взаимодействиями с протеиновыми цепочками.
Следует отметить, что в случае расчета TD-HSE06 наблюдается существенный гипсохромный сдвиг обоих пиков поглощения в Q-области по сравнению с рассчитанными из частотно-зависимой диэлектрической матрицы, что указывает на необходимость проведения нестационарных расчетов при описании оптических свойств BChl a и подобных ему пигментов. На рис. 3 представлены спектры поглощения молекулы BChl a, рассчитанные в рамках DFTB3 и HSE06 подходов, а также результаты DFTB расчетов для кольца B800. Особый интерес представляет положение пика поглощения Qy, так как он является характеристическим в спектре LH2 как целого. Для всех нестационарных расчетов наблюдаются близкие значения Qy в пределах ~660–680 нм, в то время как для Qx метод TD-HSE06 несколько завышает энергию перехода (табл. 1).
4. Заключение
В ходе работы были проведены нестационарные расчеты молекулы BChl a в составе кольца B800 светособирающего комплекса LH2 пурпурных бактерий Rhodoblastus acidophilus при помощи методов DFTB3 и HSE06. 1) Показано, что несмотря на отсутствие коллективных возбужденных состояний в системе B800, отсутствие значимых эффектов, связанных со взаимодействием между соседними пигментами, подтверждает предположение, что оптические свойства кольца B800 определяются главным образом аминокислотным окружением пигментов, а не их собственной структурной организацией. 2) Применение нестационарных расчетов необходимо для корректного описания спектра оптического поглощения молекулы BChl a, так как расчет в основном состоянии занижает энергию перехода Qy, приводя к его смещению на 170 нм. 3) Метод DFTB показывает результаты, сравнимые с гибридным DFT методом, и может применяться для моделирования более крупных систем, содержащих магний-порфириновые соединения.
Благодарности
Авторы выражают благодарность В. Ф. Шабанову за помощь при обсуждении полученных результатов. Л. В. Бегунович благодарит Иркутский суперкомпьютерный центр СО РАН за предоставление доступа к кластеру «Академик В. М. Матросов» (Иркутский суперкомпьютерный центр СО РАН, Иркутск: ИСКЦ СО РАН; http://hpc.icc.ru). Авторы также благодарят Информационно-вычислительный центр Новосибирского государственного университета за предоставление доступа к вычислительным ресурсам.
Вклад авторов
Е. А. Ковалева – проведение расчетов, обработка данных, обсуждение результатов, написание текста; Л. В. Бегунович – вычислительные ресурсы, проведение расчетов, обсуждение результатов; М. М. Коршунов – постановка задачи, обсуждение, написание текста.
Финансирование
Работа выполнена в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации.
REFERENCES
Curutchet C., Mennucci B. Quantum chemical studies of light harvesting. Chem. Rev. 2017; 117: 294–343. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.5b00700.
Mirkovic T., Ostroumov E. E., Anna J. M., van Grondelle R., Govindjee, Scholes G. D. Light Absorption and Energy Transfer in the Antenna Complexes of Photosynthetic Organisms. Chem. Rev. 2017; 117: 249–93. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.6b00002.
Gudkov S. V., Sarimov R. M., Astashev M. E., Pishchalnikov R.Yu., Yanykin D. V., Simakin A. V., et al. Modern physical methods and technologies in agriculture. Uspekhi Fizicheskih Nauk. 2024; 194: 208–26. https://doi.org/10.3367/UFNr.2023.09.039577.
Maity S., Kleinekathöfer U. Recent progress in atomistic modeling of light-harvesting complexes: a mini review. Photosynth. Res. 2023; 156: 147–62. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00969‑w.
Saga Y., Tanaka A., Yamashita M., Shinoda T., Tomo T., Kimura Y. Spectral Properties of Chlorophyll f in the B800 Cavity of Light-harvesting Complex 2 from the Purple Photosynthetic Bacterium Rhodoblastus acidophilus. Photochem. Photobiol. 2022; 98: 169–74. https://doi.org/10.1111/php.13491.
Qian P., Swainsbury D. J.K., Croll T. I., Castro-Hartmann P., Divitini G., Sader K., et al. Cryo-EM Structure of the Rhodobacter sphaeroides Light-Harvesting 2 Complex at 2.1 Å. Biochemistry. 2021; 60: 3302–14. https://doi.org/10.1021/acs.biochem.1c00576.
Bose A., Makri N. All-Mode Quantum–Classical Path Integral Simulation of Bacteriochlorophyll Dimer Exciton-Vibration Dynamics. J. Phys. Chem. B. 2020; 124: 5028–38. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.0c03032.
Cupellini L., Qian P., Nguyen-Phan T.C., Gardiner A. T., Cogdell R. J. Quantum chemical elucidation of a sevenfold symmetric bacterial antenna complex. Photosynth. Res. 2023; 156: 75–87. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00925-8.
Begunovich L. V., Kovaleva E. A., Korshunov M. M., Shabanov V. F. Absorption spectra of the purple nonsulfur bacteria light-harvesting complex: A DFT study of the B800 part. J. Photochem. Photobiol. A Chem. 2024; 450: 115454. https://doi.org/10.1016/j.jphotochem.2023.115454.
Fujimoto K. J., Minoda T., Yanai T. Spectral Tuning Mechanism of Photosynthetic Light-Harvesting Complex II Revealed by Ab Initio Dimer Exciton Model. J. Phys. Chem. B. 2021; 125: 10459–70. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.1c04457.
RCSB PDB – 2FKW: Structure of LH2 from Rps. acidophila crystallized in lipidic mesophases n. d. https://www.rcsb.org/structure/2FKW (accessed September 26, 2023).
Bonafé F. P., Aradi B., Hourahine B., Medrano C. R., Hernández F. J., Frauenheim T., et al. A Real-Time Time-Dependent Density Functional Tight-Binding Implementation for Semiclassical Excited State Electron–Nuclear Dynamics and Pump–Probe Spectroscopy Simulations. J. Chem. Theory Comput. 2020; 16: 4454–69. https://doi.org/10.1021/acs.jctc.9b01217.
АВТОРЫ
Ковалева Евгения Андреевна, к. ф.‑ м. н., e-mail: kovaleva.evgeniya1991@mail.ru; старший научный сотрудник, ФИЦ «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0002-8008-0906
Бегунович Людмила Витальевна, к. ф.‑ м. н., e-mail: lyuda.illuzia@gmail.com; научный сотрудник, ФИЦ «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0002-8103-1823
Коршунов Максим Михайлович, д. ф.‑ м. н., чл.‑ корр. РАН, e-mail: mkor@iph.krasn.ru; главный научный сотрудник, Институт физики им. Л. В. Киренского РАН – обособленное подразделение ФИЦ КНЦ СО РАН; заместитель научного руководителя Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН, г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0001-9355-2872
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии потенциального конфликта интересов.
Е. А. Ковалева 1, Л. В. Бегунович 1, М. М. Коршунов 1,2
Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Россия
Институт физики им. Л. В. Киренского, Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Россия
При помощи нестационарных расчетов на основе теории функционала плотности методами TD-DFT и TD-DFTB исследованы оптические свойства фрагмента B800 светособирающего комплекса 2 (LH2) Rhodoblastus acidophilus. Полученные в результате расчетов спектры поглощения как одиночной молекулы BChl a, так и оптимизированной структуры B800, состоящей из 9 молекул, качественно согласуются с экспериментальными данными. Доказано отсутствие значимых эффектов, обусловленных взаимодействием между соседними молекулами. Таким образом, спектральные особенности B800 не связаны со структурной организацией молекул пигментов. Показана важность нестационарных расчетов для корректного описания спектра поглощения BChl a.
Ключевые слова: светособирающие комплексы, пурпурные бактерии, DFT, DFTB, TD-DFT, спектры оптического поглощения
Статья получена: 11.02.2025
Статья принята: 24.03.2025
1. Введение
Процесс фотосинтеза многие десятилетия привлекает внимание исследователей по всему миру. Ключевым этапом, обеспечивающим поступление энергии для последующих биохимических реакций, является поглощение света структурами, состоящими из пигментов, соединенных белковыми цепочками, которые называются светособирающими комплексами (LH) (см. обзорные статьи [1–3]). Периферический светособирающий комплекс LH2 пурпурных бактерий Rhodoblastus acidophilus является широко распространенным модельным объектом для исследования поглощения LH [4–6] благодаря своей относительно простой структуре с симметрией C9: 9 молекул родопин-β-D-глюкозида и 27 молекул бактериохлорофилла а (BChl a), объединенные в единую систему при помощи 18 чередующихся аминокислотных цепочек. Молекулы BChl a, в свою очередь, образуют две подсистемы: ассоциат в виде кольца из близко расположенных 18 молекул, ориентированных порфириновыми фрагментами вдоль оси симметрии структуры, и объединение 9 молекул BChl a в форме кольца с порфириновыми плоскостями, расположенными перпендикулярно оси симметрии. В спектре оптического поглощения комплекса LH2 указанным фрагментам соответствуют характеристические пики в ближней ИК-области, представляющие собой пики поглощения Qy молекул BChl a на 850 и 800 нм (соответствующие ассоциаты молекул обозначаются B850 и B800). В качестве альтернативы получившему широкое распространение QM / MM подходу предлагается разработка упрощенной модели для описания оптических свойств комплекса LH2. Целесообразно начать такую работу с описания кольца B800 ввиду его более простой структуры.
Полученные результаты могут быть в дальнейшем использованы для построения более сложных моделей и описания других частей LH комплекса.
Известно, что описание светособирающих комплексов представляет собой непростую задачу, поскольку взаимодействие между молекулами пигментов может приводить к возникновению экситонов в системе. В частности, это было ранее продемонстрировано в случае кольца B850 в структуре LH2 [7, 8]. Ранее в ходе реализации работ по созданию модели LH2 [9] возможные экситонные эффекты не принимались во внимание, поскольку возникновение коллективных возбужденных состояний в кольце B800 крайне маловероятно ввиду большого расстояния между молекулами BChl a [10]. Таким образом, сдвиг положения пика поглощения Qy в кольце B800 по сравнению с изолированной молекулой BChl a вызван, по-видимому, искажением структуры магний-порфириновых фрагментов молекул из-за взаимодействия с аминокислотным окружением. Справедливость данного предположения была исследована при помощи нестационарных (TD) расчетов в рамках методов теории функционала плотности (DFT).
2. Методы и модели расчета
В качестве основы для последующих расчетов была использована экспериментально полученная PDB структура 2FKW [11], из которой были взяты 9 молекул BChl a, образующие кольцо B800. Фрагменты окружающих его протеиновых цепочек не включались в модель, таким образом, исключалось влияние аминокислотного окружения пигментов, что делало возможным оценку взаимодействия непосредственно между соседними молекулами BChl a. Для сравнения также была рассчитана структура изолированной молекулы пигмента. Обе структуры были полностью оптимизированы до значений сил, действующих на атомы, менее 2 · 10−4 Хартри / бор. Расчеты проводились в программном пакете DFTB+ с использованием DFTB3 варианта метода DFTB, стандартного набора параметров 3OB и коррекции D3 для учета ван-дер-ваальсовых взаимодействий.
Ранее было показано существенное влияние хартри-фоковского (HF) обмена на оптические свойства BChl a [9], поэтому для TD-DFT расчетов в программном пакете VASP был выбран гибридный обменно-корреляционный функционал HSE06. Расчет проводился в периодических граничных условиях с вектором b, соответствующим экспериментальному расстоянию между молекулами в B800 (21,1 Å) и вакуумными промежутками в остальных направлениях для устранения влияния соседних ячеек. Была проведена полная оптимизация молекулы BChl a при помощи функционала GGA-PBE, после чего полученная структура использовалась для гибридных расчетов. В расчетах применялся базис плоских волн с энергией обрезания 400 эВ, а также PAW метод. Принимая во внимание большой размер элементарной ячейки, использованной для расчетов, в данном случае целесообразно проведение расчетов в гамма-точке, что позволяет сократить время расчетов без потери их точности.
В зависимости от применяемого программного обеспечения были использованы три метода расчета коэффициента поглощения. Для кольца B800 возможно проведение только TD-DFTB (нестационарная теория функционала плотности в приближении сильной связи) расчетов ввиду большого количества атомов в системе. Для изолированной молекулы BChl a проведены как расчеты в рамках формализма DFTB, так и стандартные DFT расчеты.
Расчет оптических свойств в программе VASP предполагает расчет частотно-зависимой диэлектрической матрицы. Коэффициент поглощения рассчитывается как
σ(ω) = , (1)
где ε'(ω) и ε"(ω) ‒ действительная и мнимая части диэлектрической проницаемости, ω ‒ частота.
Описанный подход основан на расчете основного расстояния системы. Для учета возбужденных состояний необходимо проведение нестационарных (TD) расчетов. Метод линейного отклика основан на решении уравнения Касиды:
Ω FI = ω2 FI , (2)
где Ω ‒ матрица отклика, зависящая от занятых и вакантных орбиталей Кона-Шэма, а также энергетической разницы между ними (ω), FI ‒ собственный вектор, получаемый при решении уравнения (2) и в дальнейшем используемый для расчета силы осциллятора.
В программном пакете DFTB+ реализованы как метод Касиды, так и вычисление эволюции электронной динамики в реальном времени [12]. Дипольный момент перехода µ зависит от напряженности электрического поля E:
µ(ω) = α E(ω), (3)
где α ‒ тензор поляризуемости. Мнимая часть следа тензора α, в свою очередь, пропорциональна коэффициенту оптического поглощения:
σ(ω) = Im Tr (α). (4)
Здесь и далее расчеты при помощи метода Касиды обозначены как TD вне зависимости от метода расчета электронной структуры, а расчеты эволюции электронной динамики обозначены как ED. Обозначение HSE06 без указания на TD расчет соответствует расчету коэффициента поглощения из частотно-зависимой матрицы диэлектрической проницаемости.
3. Результаты и обсуждение
Проведенные ранее расчеты спектра поглощения BChl a [9] показали сопоставимость результатов гибридных DFT методов и параметризованного DFTB3 при его описании. В спектре поглощения присутствуют как пики Соре около 350 нм, так и характеристические пики в Q-области. Для описания крупных ассоциатов молекул при описании более сложных моделей LH2 предпочтительнее использовать метод DFTB3 ввиду его вычислительной эффективности. В отсутствии аминокислотного окружения спектр поглощения кольца B800, состоящего из 9 молекул BChl a, идентичен спектру изолированной молекулы (рис. 1). Пик поглощения Qy расположен около 700 нм, что существенно отличается от экспериментально наблюдаемых 800 нм, подтверждая, таким образом, предположение об отсутствии значимых взаимодействий между пигментами в B800. Далее при помощи решения уравнения Касиды были получены энергии и интенсивности оптических переходов в рамках DFTB и HSE06 методов расчета электронной структуры (рис. 2).
Спектры поглощения, полученные методом TD-DFTB, согласуются с данными ED расчетов и литературными данными, что указывает на хорошо подобранные и оттестированные параметры межатомного взаимодействия, специально разработанные для воспроизведения свойств хлорофиллоподобных магний-порфириновых соединений. С целью экономии вычислительных ресурсов для кольца B800 был рассчитан только переход с наименьшей энергией, соответствующий пику Qy, так как присутствие большого количества запрещенных переходов с нулевой интенсивностью значительно замедляет расчет. Полученное значение положения пика Qy согласуется с данными, полученными другими методами (табл. 1). Таким образом, батохромный сдвиг пика Qy в спектре поглощения B800 полностью обусловлен структурными искажениями, вызванными ван-дер-ваальсовыми взаимодействиями с протеиновыми цепочками.
Следует отметить, что в случае расчета TD-HSE06 наблюдается существенный гипсохромный сдвиг обоих пиков поглощения в Q-области по сравнению с рассчитанными из частотно-зависимой диэлектрической матрицы, что указывает на необходимость проведения нестационарных расчетов при описании оптических свойств BChl a и подобных ему пигментов. На рис. 3 представлены спектры поглощения молекулы BChl a, рассчитанные в рамках DFTB3 и HSE06 подходов, а также результаты DFTB расчетов для кольца B800. Особый интерес представляет положение пика поглощения Qy, так как он является характеристическим в спектре LH2 как целого. Для всех нестационарных расчетов наблюдаются близкие значения Qy в пределах ~660–680 нм, в то время как для Qx метод TD-HSE06 несколько завышает энергию перехода (табл. 1).
4. Заключение
В ходе работы были проведены нестационарные расчеты молекулы BChl a в составе кольца B800 светособирающего комплекса LH2 пурпурных бактерий Rhodoblastus acidophilus при помощи методов DFTB3 и HSE06. 1) Показано, что несмотря на отсутствие коллективных возбужденных состояний в системе B800, отсутствие значимых эффектов, связанных со взаимодействием между соседними пигментами, подтверждает предположение, что оптические свойства кольца B800 определяются главным образом аминокислотным окружением пигментов, а не их собственной структурной организацией. 2) Применение нестационарных расчетов необходимо для корректного описания спектра оптического поглощения молекулы BChl a, так как расчет в основном состоянии занижает энергию перехода Qy, приводя к его смещению на 170 нм. 3) Метод DFTB показывает результаты, сравнимые с гибридным DFT методом, и может применяться для моделирования более крупных систем, содержащих магний-порфириновые соединения.
Благодарности
Авторы выражают благодарность В. Ф. Шабанову за помощь при обсуждении полученных результатов. Л. В. Бегунович благодарит Иркутский суперкомпьютерный центр СО РАН за предоставление доступа к кластеру «Академик В. М. Матросов» (Иркутский суперкомпьютерный центр СО РАН, Иркутск: ИСКЦ СО РАН; http://hpc.icc.ru). Авторы также благодарят Информационно-вычислительный центр Новосибирского государственного университета за предоставление доступа к вычислительным ресурсам.
Вклад авторов
Е. А. Ковалева – проведение расчетов, обработка данных, обсуждение результатов, написание текста; Л. В. Бегунович – вычислительные ресурсы, проведение расчетов, обсуждение результатов; М. М. Коршунов – постановка задачи, обсуждение, написание текста.
Финансирование
Работа выполнена в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации.
REFERENCES
Curutchet C., Mennucci B. Quantum chemical studies of light harvesting. Chem. Rev. 2017; 117: 294–343. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.5b00700.
Mirkovic T., Ostroumov E. E., Anna J. M., van Grondelle R., Govindjee, Scholes G. D. Light Absorption and Energy Transfer in the Antenna Complexes of Photosynthetic Organisms. Chem. Rev. 2017; 117: 249–93. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.6b00002.
Gudkov S. V., Sarimov R. M., Astashev M. E., Pishchalnikov R.Yu., Yanykin D. V., Simakin A. V., et al. Modern physical methods and technologies in agriculture. Uspekhi Fizicheskih Nauk. 2024; 194: 208–26. https://doi.org/10.3367/UFNr.2023.09.039577.
Maity S., Kleinekathöfer U. Recent progress in atomistic modeling of light-harvesting complexes: a mini review. Photosynth. Res. 2023; 156: 147–62. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00969‑w.
Saga Y., Tanaka A., Yamashita M., Shinoda T., Tomo T., Kimura Y. Spectral Properties of Chlorophyll f in the B800 Cavity of Light-harvesting Complex 2 from the Purple Photosynthetic Bacterium Rhodoblastus acidophilus. Photochem. Photobiol. 2022; 98: 169–74. https://doi.org/10.1111/php.13491.
Qian P., Swainsbury D. J.K., Croll T. I., Castro-Hartmann P., Divitini G., Sader K., et al. Cryo-EM Structure of the Rhodobacter sphaeroides Light-Harvesting 2 Complex at 2.1 Å. Biochemistry. 2021; 60: 3302–14. https://doi.org/10.1021/acs.biochem.1c00576.
Bose A., Makri N. All-Mode Quantum–Classical Path Integral Simulation of Bacteriochlorophyll Dimer Exciton-Vibration Dynamics. J. Phys. Chem. B. 2020; 124: 5028–38. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.0c03032.
Cupellini L., Qian P., Nguyen-Phan T.C., Gardiner A. T., Cogdell R. J. Quantum chemical elucidation of a sevenfold symmetric bacterial antenna complex. Photosynth. Res. 2023; 156: 75–87. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00925-8.
Begunovich L. V., Kovaleva E. A., Korshunov M. M., Shabanov V. F. Absorption spectra of the purple nonsulfur bacteria light-harvesting complex: A DFT study of the B800 part. J. Photochem. Photobiol. A Chem. 2024; 450: 115454. https://doi.org/10.1016/j.jphotochem.2023.115454.
Fujimoto K. J., Minoda T., Yanai T. Spectral Tuning Mechanism of Photosynthetic Light-Harvesting Complex II Revealed by Ab Initio Dimer Exciton Model. J. Phys. Chem. B. 2021; 125: 10459–70. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.1c04457.
RCSB PDB – 2FKW: Structure of LH2 from Rps. acidophila crystallized in lipidic mesophases n. d. https://www.rcsb.org/structure/2FKW (accessed September 26, 2023).
Bonafé F. P., Aradi B., Hourahine B., Medrano C. R., Hernández F. J., Frauenheim T., et al. A Real-Time Time-Dependent Density Functional Tight-Binding Implementation for Semiclassical Excited State Electron–Nuclear Dynamics and Pump–Probe Spectroscopy Simulations. J. Chem. Theory Comput. 2020; 16: 4454–69. https://doi.org/10.1021/acs.jctc.9b01217.
АВТОРЫ
Ковалева Евгения Андреевна, к. ф.‑ м. н., e-mail: kovaleva.evgeniya1991@mail.ru; старший научный сотрудник, ФИЦ «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0002-8008-0906
Бегунович Людмила Витальевна, к. ф.‑ м. н., e-mail: lyuda.illuzia@gmail.com; научный сотрудник, ФИЦ «Красноярский научный центр СО РАН», г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0002-8103-1823
Коршунов Максим Михайлович, д. ф.‑ м. н., чл.‑ корр. РАН, e-mail: mkor@iph.krasn.ru; главный научный сотрудник, Институт физики им. Л. В. Киренского РАН – обособленное подразделение ФИЦ КНЦ СО РАН; заместитель научного руководителя Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН, г. Красноярск, Академгородок, Россия.
ORCID 0000-0001-9355-2872
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии потенциального конфликта интересов.
Отзывы читателей
